Rana arborícola de ojos rojos

Ciclo de vida y historia natural de Agalychnis callidryas

(traducido con ayuda de M. Salica, R. Jiménez, A. Vásquez, y L. Bravo)

Red-eyed treefrog life cycle

La rana arborícola de ojos rojos habita en selvas de mediana a baja altura que se extienden desde el sur de México hasta Colombia. Durante la época lluviosa, los machos llegan a los charcos y establecen sus territorios en las plantas cerca del agua. Los machos defienden sus territorios y compiten con otros machos mediante vocalizaciones, vibraciones producidas en las plantas, y combates físicos. Cuando llueve, las hembras con huevos llegan a los charcos para escoger a su pareja. Las parejas depositan sus huevos sobre plantas que cuelgan sobre el agua. Los huevos pueden ser depredados por avispas, serpientes, o saltamontes, o atacados por hongos patógenos. También pueden asfixiarse si caen en el agua, o morir deshidratados si el clima está demasiado seco. Cuando los embriones eclosionan, caen al agua. Ellos pueden eclosionar temprano en respuesta a peligros ambientales, pero típicamente eclosionan más tarde si no son molestados. Entonces entran en el agua con tamaños y etapas de desarrollo diferentes. Los renacuajos pueden ser atacados por depredadores acuáticos como ninfas de libélulas, chinches acuáticos grandes, camarones, o peces. Los renacuajos que eclosionaron antes de tiempo tienen una mayor posibilidad de ser depredados y una menor posibilidad de sobrevivir hasta la metamorfosis. Después de un mes o más, los renacuajos se transforman en ranitas. Liberan los brazos que crecieron por debajo de su piel, absorben sus colas y abandonan el charco. El tamaño de las ranitas varía mucho, ya que depende de las condiciones del charco donde se desarrollen. También su forma varía. Si en el charco habitan chinches acuáticos, las ranitas suelen salir del agua arrastrando su larga cola, antes de ser buenos saltadores. En la tierra, se enfrentan a nuevos depredadores, como arañas. Cuando las ranitas trepan a los árboles empiezan una nueva etapa de vida poco conocida. Solo sabemos que algunas sobreviven y reaparecen, más tarde, como adultos en los charcos para reproducirse.

Ciclo de vida de la rana arborícola de ojos rojos/Life cycle of the red-eyed treefrog [pdf]

Desarrollo embrionario

Oviposición/fertilización
Oviposition/fertilization

Las ranas arborícolas de ojos rojos ponen sus huevos en la noche. La mayoría de los huevos son puestos entre las 10 pm y 2 am, aunque esto varía con las condiciones climáticas. Las hembras proporcionan a sus embriones una gran cantidad de agua en la gelatina de los huevos. Por eso, usualmente dividen sus huevos entre 2 o 3 masas de huevos, o nidadas, tomando tiempo para absorber más agua entre cada nidada. El color de los huevos varía entre hembras, lo cual es afectado por su dieta, pero el color es consistente entre todos los huevos puestos por una hembra en la misma noche. Esta característica puede ser usada para distinguir masas de huevos que pueden ser hermanos (mismo color) de aquellos que claramente no son hermanos (diferentes colores). Las fotos que se muestran abajo representan muchas nidadas diferentes.

Early cleavage (0 d, 7:45 am)
Clivaje temprano (0 d, 7:45 am)

En la mañana, el clivaje temprano está en marcha, y las células individuales son visible en la parte superior de cada huevo. La gran masa de yema en la parte del fondo del huevo aún no está dividida. Cada huevo individual está rodeado por una capa relativamente gruesa de gelatina, y están embebidos en diferentes niveles en toda la estructura del nido.

Yolk plug stage
Remanente de yema (1 d, 7:30 am)

Durante el atardecer y la noche, los embriones progresan a través de los estados del clivaje tardío y la gastrulación temprana. En la mañana, la gastrulación está casi que terminada, con solo un pequeño tapón de yema restante. Este remanente con frecuencia es difícil de ver, debido a que usualmente se ubica hacia el interior del nido, pero es visible al lado izquierdo del huevo en la parte inferior derecha de la foto. Se puede notar que hay dos tonalidades, el polo animal (arriba), y el polo vegetal (abajo), el cual es distinto al color uniforme característico de los huevos recién puestos.

Pliegues neurales (1 d, 12:30 pm)
Pliegues neurales (1 d, 12:30 pm)

En este estado, los pliegues neurales se han formado. Los embriones ahora, flotan libremente en el fluido perivitelino dentro de su cápsula, con la parte más pesada, que es la yema, ubicada hacia abajo y el embrión ubicado hacia arriba, cualquiera que sea la posición del nido

Neural tube stage (1 d, 2:30 pm)
Estado del tubo neural (1 d, 2:30 pm)

Los pliegues neurales se han cerrado para formar el tubo neural y el desarrollo de la cabeza es más aparente, con las placas branquiales formándose. En este estado, los embriones posicionan su proto-cabeza hacia la superficie expuesta al aire, donde hay más oxígeno disponible, y ponen su cola en desarrollo hacia atrás. Si son desplazados de esa posición, ellos pueden usar rotación ciliar para retornar a su posición original.

Tailbud stage (1 d, 9:15 pm)
Estado de brote de la cola (1 d, 9:15 pm)

Entrada la noche, los embriones han alcanzado el estadío donde la cola comienza a hacerse visible (brote de la cola). El espacio perivitelino dentro del huevo es grande y la capa de gelatina alrededor de cada huevo es más delgada.

Estado de brote de cola (1 d, 10:05 pm)
Estado de brote de cola (1 d, 10:05 pm)

Estado de brote de cola a partir de huevos amarillos – la variación en el color se extiende hasta los tejidos del embrión, no solo está presente en las reservas de yema.

Muscular response (2 d, 1:45 pm)
Respuesta muscular (2 d, 1:45 pm)

A los dos días, los embriones comienzan a ser más activos. Sus colas se curvan hacia un lado y pueden retorcerse de un lado a otro si son perturbados. (p.e. cuando se les echa agua con un vaporizador). Sus corazones comienzan a palpitar y sus branquias están formándose, aunque inicialmente su sangre no es roja. La estructura del nido ha cambiado, así como los huevos individuales, con una capa de gelatina muy delgada, están en la superficie, atada a un núcleo de la gelatina subyacente.

Gill circulation (2 d, 6:30 pm)
Circulación por branquias (2 d, 6:30 pm)

Más tarde en el día, las branquias son más largas con perceptibles (aunque cortas) ramificaciones y tenues células sanguíneas que están circulando a través de estas. Los ojos están comenzando a distinguirse pero aún tienen poco pigmento.

Grey eyes (cornea clear, 3 d 8:20 am)
Ojos grises (córnea clara, 3 d 8:20 am)

En la mañana a los tres días de edad, los ojos tienen el color gris, con presencia de melanóforos en el iris en un círculo incompleto. El cristalino del ojo aún está turbio. Las ramas de las branquias están elongadas y la sangre es roja tenue. Hay melanóforos dispersos en la aleta de la cola y parcialmente hacia abajo del vientre (parte ventral), pero no hay pigmentación sobre la cabeza. La yema es bulbosa, con prominentes vasos sanguíneos en la superficie.

Dark eyes (3 d, 6:57 pm)
Ojos negros (3 d, 6:57 pm)

Al anochecer a los tres días de edad, hay circulación en la aleta de la cola., Es más obvio que la pigmentación ha cambiado; los ojos son más oscuros y la sangre es roja brillante. Hay melanóforos dispersos sobre el corazón. Las ramas branquiales continúan alargándose.

Operculum formed (4 d, 8:27 am)
Formación del opérculo (4 d, 8:27 am)

En la mañana, a los 4 días de edad, los embriones tienen iridóforos brillantes dispersos en el iris y sobre el corazón. En general, estos embriones toman una pigmentación más oscura que los de tres días de edad, y su yema es menos bulbosa. Los vasos sanguíneos son todavía prominentes en el saco de yema, pero muestran un aumento en la ramificación.

Hatching-competent (4 d, 10:10 am)
Aptos para eclosionar (4 d, 10:10 am)

A los 4 días de edad, los embriones comienzan eclosionar como respuesta al ataque de depredadores, aunque las tasas de escape son muy variables entre nidadas. Todos los embriones eclosionan (eventualmente) si están sumergidos en el agua. Los individuos pueden esperar una hora o más, pero ninguno de ellos se ahoga.

Hypoxia slows development (4 d, 8:24 am)
Hipoxia retrasa el desarrollo (4 d)

Los embriones están empaquetados, juntos los unos con los otros en el nido, por lo que el oxígeno solo entra a través de la superficie expuesta al aire. Los embriones que tienen al menos 15% de su superficie expuesta, se desarrollan bien (rápido), pero aquellos que se encuentran ubicados debajo de sus hermanos (arriba a la izquierda) se desarrollan más lentamente.

Waiting to hatch (5 d, 11 am)
Esperando para eclosionar (5 d, 11 am)

A los cinco días de edad, densos iridóforos cubren el iris y el corazón, y los melanóforos son abundantes a los lados y en el vientre. La yema es más hidrodinámica aunque no está dividida, y los vasos sanguíneos son más discretos. La boca comienza a queratinizarse. Los embriones eclosionan inmediatamente si son atacados por avispas o serpientes, con una tasa de escape del 80%, pero raramente eclosionan si no han sido perturbados.

Gut coils (6 d, 1 am)
Intestinos (6 d, 1 am)

A los seis días de edad, la yema se divide entre intestinos. El intestino es empaquetado lleno de yema, así los animales tienen reservas sustanciales de energía, por lo que ellos no pueden alimentarse inmediatamente después de que eclosionan.

Partes de la boca, queratinizadas (6 d,1 am)
Picos queratinizados (6 d,1 am)

Las partes de la boca están más fuertemente queratinizadas y la pigmentación en general del cuerpo es más oscura (melanóforos), y brillante (iridóforos). En este punto los embriones son altamente sensibles a perturbaciones y es difícil de manejarlos sin inducir la eclosión de los mismos. Aún así, sin perturbación muchos no eclosionan hasta el atardecer del séptimo día (o sea casi 8 días de edad).

New hatchlings (4 d and 6 d)
Renacuajos recién nacidos (4 d y 6 d)

Los renacuajos que eclosionaron cerca al tiempo de inicio de la competencia por eclosionar, (4 d, a la izquierda), entran al agua más pequeños y menos desarrollados que quienes eclosionan más tarde. La mayoría de los embriones no perturbados eclosionan a los seis (derecha) o siete días de edad.

Guía fotográfica del desarrollo de los embriones de A. callidryas, basada en Gosner 1960 y Pyburn 1963 (Texas J Sci 15:155-170). Este es un compilado de imagenes de varias nidadas en Gamboa, Panama, el cual muestra algo de la variación en el desarrollo en ciertas edades.